ミュージアム開設の基盤となったのが、書籍『青山学院一五〇年史』です。その編纂実務は青山学院大学青山学院史研究所が担いました。この研究所は、旧資料センターに置かれた「青山学院一五〇年史編纂室」が基盤となったものです。『青山学院一五〇年史』は、資料編2冊、通史編2冊、別冊『写真に見る青山学院150年』1冊による全5冊から構成され、青山学院が創設された明治期から創立150周年に至るまでの歴史を確実な資料に基づいて振り返るものです。『青山学院一五〇年史』の編纂作業を通じて整理された膨大な資料や、大局的かつ詳細な歴史的視点がミュージアムの基盤を支えています。

間島記念館建設に貢献した校友・間島弟彦を記念するとともに、青山学院の教育を支えてきたキャンパスおよび校舎の変遷を紹介するコーナーです。青山キャンパスの校地・校舎の変遷をコンパクトにまとめた映像のほか、明治・大正期の校舎を再現したミニチュアや、キャンパスの敷地内から発掘された江戸期以来の文化的遺産なども展示されており、建築史や文化史の観点からも楽しみながら学ぶことができます。キャンパスの変遷を通して、多くの困難を乗り越えてさらなる発展を遂げてきた青山学院の歴史を視覚的にたどることができます。

青山学院の源流となるメソジスト教会の歴史や、近世日本の禁教時代および近代以降の日本におけるキリスト教の歴史を紹介するコーナーです。禁教期に掲げられた高札、明治期の幻灯機、ラテン語で書かれた15世紀の聖書（レプリカ）といった貴重な資料からは、国内におけるキリスト教信仰の歴史を読み取ることができます。

青山学院の歴史を築いてきた先人たちの言葉が闇の中に浮かび上がり、光の通路となって来館者を導きます。学生への励ましや座右の銘といった数々の言葉には重みがあり、来館者も自らの心に響く一言を見つけられるかもしれません。各展示室で見てきた個別の歴史がこのギャラリーで集約され、輝く言葉の数々が道しるべとなって、次の「青山学院の歴史」の展示室へと来館者を導きます。

この展示室で最初に来館者を迎えるのは、かつての神学科の校舎「フィランダー・スミス・ビブリカル・インスティテュート」に設けられていた時計台の鐘（1880年フランス製）です。関東大震災でこの校舎は損壊しましたが、建設当時「時計台の神学校」と呼ばれ青山学院を象徴する建物でした。「バイブル・ウーマン」と呼ばれる女性伝道者の育成に尽力したマチルダ・スペンサー宣教師が本国から持参したオルガン（1861年頃アメリカ製）や、各地で布教活動を行うために工夫された折り畳み式のリードオルガン（1920年頃日本製）もあり、これら2つのオルガンの音色はいつでも試聴できます。また青山学院高等女学部のセーラー服（レプリカ）をよく見ると、袖の部分などが補修されていることが分かります。そこからは戦時下の人々の暮らしぶりが見て取れます。

建物2階にある多目的ラウンジは明るく開放的な雰囲気です。タッチモニター式のデジタルアーカイブは実際に触れて操作できます。さらに資料閲覧エリアでは、青山学院が収集した貴重な資料も所定の手続きを経て閲覧可能です。青山学院の歴史に関する学内外からの問い合わせにも対応しています。青山学院の黎明期を支えた10名のサーバント・リーダー^＊をそれぞれA1サイズ1枚に漫画として紹介したパネルを展示しています。これらの作品は、漫画家・岸本斉史氏により描かれ、10名の「想い」が、圧倒的な迫力として漫画のなかに蘇りました。人間味あふれる登場人物が当時の時代背景とともに紹介され、青山学院の生い立ちを辿ることができる貴重な作品となっています。

＊ドーラ・E・スクーンメーカー、ジュリアス・ソーパー、ロバート・S・マクレイ、ジョン・F・ガウチャー、津田仙、本多庸一、米山梅吉、間島弟彦、勝田銀次郎、万代順四郎